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Linfomi primari della mammella
PAOLO NOCCIOLI, SIMONA GROSSI, SAVERIA TAVOLETTA, ALBERTO D’AULERIO, ETTORE CIANCHETTI
UO Senologia Chirurgica
PO G. Bernabeo - Ortona (Chieti)
Dipartimento di Scienze Chirurgiche Cliniche e Sperimentali - Chieti
Riassunto
I linfomi non Hodgkin primari della mammella rappresentano meno del 3% delle sedi
extranodali di LNH: sono caratterizzati, rispetto a queste ultime, da una più rapida evoluzione e peggiore prognosi.
Sono stati studiati 5 casi di linfoma primario della mammella e rivisti studi precedenti con
il fine di ricercare alcune caratteristiche preoperatorie presenti in questa localizzazione.
In tutti i pazienti (n = 5) è stato diagnosticato un coinvolgimento linfomatoso della mammella, in uno studio condotto dal 1996 al 2004.
Tutti i pazienti studiati, IE (con il solo coinvolgimento della mammella) o IIE (coinvolgimento limitato alla mammella e al cavo ascellare), sono stati inclusi nello studio. La maggior parte dei pazienti hanno presentato un linfoma di grado intermedio e hanno ricevuto
una combinazione di terapia chirurgica, radioterapia e chemioterapia. La media del followup è stata di 48 mesi, con un range da 24 a 72 mesi. Tutti i pazienti sono sopravvissuti più
di 6 anni dal momento della diagnosi.
La sopravvivenza a lungo termine in pazienti con linfoma non Hodgkin della mammella è
possibile. Il risultato clinico dei pazienti con linfoma della mammella dipende dall’istologia e
si può paragonare ai pazienti con linfoma di simile istologia coinvolgente altri distretti.
Parole chiave: linfoma mammario, linfoma non Hodgkin
Summary
Primary lymphoma of the breast. P. Noccioli, S. Grossi, S. Tavoletta, A. D’Aulerio,
E. Cianchetti
Primary non-Hodgkin’s lymphoma of the breast accounts for fewer than 3% of extranodal
lymphomas. As compared to extranodal lymphomas in other sites they are characterised by
more rapid progression and a worse prognosis.
The aim of the study was to investigate 5 cases of primary lymphoma of the breast and
review previous studies in a search for any preoperative characteristics that could assist in
the management of lymphoma of the breast.
All patients (n = 5) who were diagnosed with lymphomatous involvement of the breast between 1996 and 2004 were evaluated retrospectively.
All patients staged IE (breast involvement only) or IIE (limited to the breast and ipsilateral
armpit) were included. Most of the primary breast lymphomas were of intermediate grade.
Patients received some combination of surgery, radiation, and chemotherapy. The mean follow-up was 48 months (range 24 to 72 months). All 5 patients survived at least 6 years from
the time of diagnosis.
Corrispondenza a: Dott. Paolo Noccioli - Via T. Campanella, 5 - 65122 Pescara.
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LINFOMI PRIMARI DELLA MAMMELLA
Long-term survival in patients with primary non-Hodgkin’s lymphoma of the breast is possible. The clinical outcome of patients with breast lymphoma depends on the histology and
appears to parallel that of patients with lymphoma of similar histology involving other sites.
Key words: breast lymphoma, non Hodgkin’s lymphoma
Chir Ital 2005; 57, 3: 323-329
Introduzione
L’interessamento mammario è un evento molto
raro nei linfomi extranodali.
Il linfoma primario della mammella rappresenta lo
0.04%-0.5% di tutti i tumori maligni della mammella,
lo 0.38-0.7% di tutti i linfomi e l’1.7-2.2% di tutti i linfomi extranodali1. Dal momento che la presentazione
extralinfonodale è più comune nei linfomi non
Hodgkin che nella malattia di Hodgkin, i linfomi non
Hodgkin comprendono la maggioranza dei linfomi
primitivi della mammella. Nel vasto panorama delle
malattie immunoproliferative, i linfomi maligni non
Hodgkin costituiscono un gruppo di patologie estremamente complesso, con quadro anatomo-clinico
polimorfo, criteri classificativi continuamente rielaborati e strategia terapeutica in costante evoluzione.
Sono processi neoplastici che tendono a riprodurre le caratteristiche morfologiche fenotipiche, genotipiche e, talora, funzionali, di una o più tappe dei processi di maturazione e di trasformazione degli elementi linfoidi.
Sebbene la maggior parte dei linfomi non Hodgkin
origini nei linfonodi, le sedi primitive extranodali rappresentano dal 20% al 40% di tutti i casi: la più frequente è il tratto gastro-enterico (stomaco, sede primitiva in
più del 50% dei casi); seguono l’anello del Waldeyer, la
cute, le ghiandole salivari, la tiroide, il polmone, il sistema nervoso centrale e il testicolo (5% dei tumori testicolari e forma istologica più frequente dopo i 50 anni).
I linfomi mammari vengono divisi in tipi primari e
secondari secondo i criteri di Wiseman e Liao2:
1. adeguato campione patologico;
2. associazione di tessuto mammario e infiltrato linfomatoso;
3. nessun’altra localizzazione linfomatosa al momento della diagnosi eccetto la presenza di linfonodi
ascellari omolaterali se ciò avviene in concomitanza con la lesione primaria della mammella;
4. l’associazione tra il tessuto mammario e il linfoma
infiltrante sia identificato.
Due distinte varianti di linfoma primario della
mammella sono state descritte da Adair e Hermann:
malattia diffusa bilaterale delle giovani donne in
puerperio e la malattia unilaterale nelle pazienti
anziane3.
Il linfoma primario mammario è definito come
interessamento della mammella e di un solo nodulo
ipsilaterale, mentre il linfoma secondario della mammella si riferisce a una malattia più estesa. I linfomi
primario e secondario hanno approssimativamente
un’eguale incidenza. Il sottotipo più frequente di linfoma diagnosticato nella mammella è il LNH a cellule larghe B. I linfomi MALT (Mucosa Associated
Lymphoid Tissue), sono anche relativamente comuni.
Akbari e al., dell’Università di Medicina del Connecticut, hanno trovato solo 3 casi in 4491 carcinomi
operati4, mentre in studi simili in Liubljana sono stati
rilevati 8 casi in 5711 tumori maligni della mammella esaminati5.
Presso l’UO di Senologia Chirurgica del Dipartimento di Scienze Chirurgiche Sperimentali e
Cliniche dell’Università G. D’Annunzio, dislocata
presso il PO G. Bernabeo di Ortona, abbiamo rilevato solo 5 casi di LNH in circa 2000 carcinomi operati
dal 1996 al 2004. In questo studio presentiamo la
nostra esperienza per cercare di definire il corso naturale e il trattamento più adeguato del LNH primario
della mammella.
Materiali e metodi
Tra il 1996 e il 2004, 5 pazienti, 4 di sesso femminile e 1 di sesso maschile, sono stati ricoverati presso
la nostra UO di Senologia Chirurgica. Una completa
stadiazione è stata eseguita su tutti i pazienti. Dopo
essere stati sottoposti a intervento chirurgico, i
pazienti sono stati gestiti dal reparto di Ematologia per
uno completo approfondimento diagnostico e terapeutico, includendo una tomografia computerizzata
(TC) del torace, addome, pelvi, così come una biopsia
del midollo osseo e un trattamento chemioterapico
e/o radioterapico. I pazienti sono stati stadiati in
accordo con la classificazione di Ann Arbor (Tab. I),
che definisce il coinvolgimento di una regione extra-
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Tab. I. Classificazione dei linfomi non Hodgkin di Ann Arbor (da Hermanek P, Sobin LH. TNM classificazione dei tumori maligni. 4ª ed., 2ª rev. Torino, Edizioni Minerva Medica, 1992: 193).
Stadio
Distribuzione della malattia
I
Interessamento di una singola stazione linfonodale (I) o
interessamento di un singolo organo o localizzazione
extralinfatica (IE)
II
Interessamento di due o più stazioni linfoghiandolari
dallo stesso versante del diaframma (II) o con
interessamento limitato di organi o tessuti extralinfatici
contigui (IIE)
III
Interessamento di stazioni linfonodali da ambedue
i versanti del diaframma (III) che possono includere
la milza (IIIS) e/o anche alcuni organi extralinfatici o zone
extralinfatiche limitate e contigue (IIIE, IIIS)
IV
Focolai di interessamento multipli o disseminati di uno
o più organi o tessuti extralinfatici con o senza
interessamento linfatico
nodale come stadio IE e il coinvolgimento di una
regione extranodale accompagnata da linfadenopatia
nella stessa parte del diaframma come stadio IIE. I
pazienti da noi osservati hanno presentato una malattia limitata alla mammella o al massimo al coinvolgimento del cavo ascellare omolaterale, o del solo cavo
ascellare, quindi IE o IIE .
Risultati
Cinque pazienti, 4 di sesso femminile di cui una
HCV+ e un’altra HBV+, e 1 di sesso maschile, sono
stati riportati nel nostro registro per la presenza di
LNH primario della mammella e/o del cavo ascellare.
L’età della diagnosi oscilla tra 65-75 anni, con una
media di 69 anni. Nessun paziente presentava storia di
patologia benigna o maligna mammaria e solo in un
caso un’anamnesi familiare positiva per LNH (nipote).
Tutti i pazienti sono pervenuti alla nostra osservazione
presentando clinicamente una massa mammaria e/o
ascellare palpabile. In 2 pazienti era interessato solo il
cavo ascellare sinistro, presentando tumefazioni plurinodulari, del diametro di 2-3 cm circa, dolenti spontaneamente e alla palpazione, con eritema cutaneo,
edema, mentre nelle altre 3 pazienti erano interessati
la mammella e il cavo ascellare sinistri. Tutte e 3 le
pazienti, presentavano una massa palpabile localizzata tra i QE della mammella sinistra delle dimensioni tra
i 3-7 cm di diametro, non dolente spontaneamente né
alla palpazione, di consistenza duro-lignea, adesa ai
piani sottostanti, a margini irregolari, associata in un
caso alla tipica presentazione cutanea della “buccia
d’arancia”, ma non associata a secrezione dai capez-
zoli alla manovra della spremitura. Oltre alla massa
palpabile, presentavano tumefazioni nodulari del diametro di 2-3 cm circa dolenti solo alla palpazione,
non associate ad alterazioni cutanee. In 3 pazienti l’esame Rx mammografico ha messo in evidenza la presenza di una massa irregolare iperdensa del diametro
massimo di 7 cm con spiculature a margini mal definiti, corrispondente alla massa palpabile. L’agoaspirato
eseguito sulle tumefazioni linfonodali palpabili di 4
pazienti ha messo in evidenza la presenza di aggregati linfoidi. Le TC e in un caso la risonanza magnetica
nucleare (RMN) del torace, collo, addome e pelvi hanno messo in evidenza solo le varie tumefazioni linfonodali ascellari rilevabili palpatoriamente. Nulla è stato segnalato a carico delle stazioni linfonodali laterocervicali, ilo-mediastiniche, addomino-pelviche e a
carico degli organi addominali.
Due pazienti sono state sottoposte a quadrantectomia, di cui una associata alla linfadenectomia omolaterale, in quanto l’esame istologico estemporaneo sul
campione mammario presentava caratteristiche carcinomatose, una a mastectomia radicale con prelievo di
un linfonodo del cavo ascellare per stadiare la malattia, una a biopsia escissionale di un solo linfonodo del
cavo ascellare sinistro e una a Mammotome (Ethicon
Endo-Surgery, Cincinnati, OH, USA) di tumefazione
nodulariforme del cavo ascellare sinistro (Tab. II).
L’esame istologico ha dimostrato la presenza di
LNH diffuso a medie e grandi cellule con aree “starring-sky” configuranti la variante di linfoma di Burkitt
atipico in 1 paziente, LNH diffuso a piccoli linfociti in
1 paziente, LNH diffuso a grandi cellule in 3 pazienti;
quindi 4 pazienti con LNH a grado intermedio e 1 ad
alto grado (Tab. III).
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LINFOMI PRIMARI DELLA MAMMELLA
Tab. II. Caratteristiche cliniche e istologiche di 5 casi.
Paziente
Età
Istol.
Stadio
1
2
3
4
5
70
75
65
66
73
Burkitt
DLCL
DSCL
DLCL
DLCL
IIE
IIE
IE
IIE
IE
Es. obiet. Linf. acell.
7 cm
6 cm
–
2 cm
−
Chir.
Chemio.
Radio.
Risposta
palpabili
Quad.
CHOP
palpabili Mastectomia
No
palpabili Biopsia linf. CHOP
palpabili Quad. + linfad. No
palpabili Mammotome CHOP
No
No
No
40 Gy
40 Gy
PR
progressivo
progressivo
CR
PR
DLCL = linfoma diffuso a grandi cellule; DSCL = linfoma diffuso a piccole cellule; PR = parziale remissione; CR = completa remissione;
CHOP = ciclofosfamide, doxorubicina, oncovina, prednisone.
Tab. III. Formulazione operativa dei linfomi non Hodgkin
(da Pazdur R, Coia L, Hoskins WJ, Wagman LD. Cancer
management: a multidisciplinary approach. 6ª ed.,
Melville (NY), PRR, 2002: 630).
Linfomi a basso grado
Linfocitico a piccole cellule
Follicolare, prevalentemente a piccole cellule clivate
Follicolare, misto a piccole e grandi cellule
Linfomi a grado intermedio
Follicolare a grandi cellule
Diffuso a piccole cellule clivate
Diffuso, misto a piccole e grandi cellule
Diffuso a grandi cellule
Linfomi ad alto grado
Immunoblastico
Linfoblastico
Diffuso a piccole cellule non clivate (Burkitt)
Gli studi immunofenotipici di tutte le masse esaminate hanno espresso antigeni della linea-B (Tab.
IV). Tre pazienti sono state sottoposte a chemioterapia, di cui una con seguente radioterapia, una sola
paziente è stata sottoposta al solo trattamento chirurgico di mastectomia, mentre un’altra paziente ha
ricevuto un trattamento radiante seguente precedente
all’intervento chirurgico. A tutt’oggi le pazienti, con
diverso follow-up, sono viventi e solo in un caso
(biopsia + chemioterapia) si è verificata la progressione della malattia.
Discussione
Nel 1983, Isaacson et al. riportarono per primi un
gruppo di linfomi extranodali a origine dal tessuto linfatico associato alle mucose6.
La patogenesi dei linfomi mammari è sconosciuta.
È stato proposto il concetto originale di MALT 15 anni
fa; più tardi è stato dimostrato che in addizione al tratto intestinale, MALT può originare da un’ampia varie-
tà di siti, includendo la mammella. Alcuni Autori suggeriscono che i linfomi della mammella sono un
gruppo di linfomi MALT, mentre altri enfatizzano che
non tutte le neoplasie hanno caratteristiche clinicopatologiche di questo gruppo. Comunque un decorso
comune li caratterizza: la tendenza a rimanere localizzati per un lungo periodo, l’insorgenza in seguito a
un prolungato stimolo antigenico e la prognosi generalmente favorevole.
Nella mammella, i casi di LNH rappresentano
meno del 3% delle sedi extranodali di LNH e lo 0.5%
di tutte le neoplasie mammarie7. Sono quasi sempre
di tipo B e si ritiene che abbiano origine dai linfonodi
intramammari o dal tessuto linfoide periduttale e/o
perilobulare; in circa il 25% dei casi si riscontra
malattia bilaterale7.
La rarità del linfoma mammario primario è attribuibile alla scarsa popolazione linfocitica in questo
organo.
Nei 5 casi riportati nel nostro studio, noi abbiamo
tentato di evidenziare i dati clinici, mammografici,
che possono essere caratteristici del linfoma primitivo
della mammella. In questi pazienti la presentazione
del linfoma mammario è simile al carcinoma mammario. Sebbene alcuni Autori abbiano trovato una più
alta incidenza di linfoma primitivo in pazienti relativamente giovani8, altri riportano che il linfoma mammario ricorra nella sesta decade in accordo con i
nostri dati, essendo l’età media di 69 anni (65-74
anni). Come è stato ben documentato da altri Autori,
la mammografia non dimostra una caratteristica che
possa indicare la presenza di LNH. Liberman et al.
riportano 32 casi di LNH in 29 donne di cui 21 casi
(66%) sono classificati come LNH primitivo della
mammella. La mammografia ha rivelato una massa
solitaria nel 69% dei casi, masse multiple nel 9% e
un’opacità diffusa con ispessimento cutaneo nel 9%;
4 casi (13%) sono risultati normali8.
Gli esami di laboratorio di routine non dimostrano
anormalità tali da indurre al sospetto di linfoma.
L’intervento chirurgico è sicuramente il primo passo per
ottenere una diagnosi, anche se il disordine linfoprolife-
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Tab. IV. Caratteristiche di linfomi non Hodgkin di derivazione B (Cotran RS, Kumar V, Robbins SL. Le basi patologiche
delle malattie. 4ª ed., Padova, Piccin, 1992: 822).
Tipo o gruppo
di linfoma
% (in adulti)
Caratteristiche
principali
Immunofenotipo
Commento
LPL
3-4
Piccoli linfociti
non stimolati,
aspetto diffuso
> 95% cellule B
Insorge in pazienti
anziani; lunga
sopravvivenza
Linfomi follicolari
40
Cellule del centro
germinativo
Cellule B
Insorge in pazienti
anziani; decorso
lento ma
difficilmente
curabile
Insorge in pazienti
anziani e in età
pediatrica;
neoplasie
aggressive ma
curabili nel 60%
dei casi
Linfomi diffusi
Linfoma di Burkitt
40-50
Vari tipi cellulari:
grandi e piccole cellule
80% cellule B
<1
Cellule di dimensioni
intermedie tra piccoli
linfociti e immunoblasti
Cellule B
Decorso
progressivo
ma buona
risposta
alla terapia
LPL = linfoma a piccoli linfociti.
rativo è una malattia ampia che usualmente richiede un
trattamento sistemico. Il trattamento chirurgico prevedeva in passato, in relazione all’estensione di malattia,
opzioni diverse che andavano dalla semplice biopsia
escissionale alla mastectomia. De Cosse et al. riportano
che il tumore localizzato nella mammella ha una buona prognosi con il solo intervento chirurgico9. In realtà,
sembra assodato che la chirurgia radicale non trovi indicazione nel LNH primitivo della mammella, visto che la
malattia locale può essere ugualmente controllata con
la radioterapia a dosaggi sensibilmente inferiori rispetto
a quelli previsti per i carcinomi (40 Gy); inoltre, il solo
trattamento radiante si pone come unica indicazione
terapeutica nei LNH stadio I a basso rischio. Wiseman e
Liao ritengono che la sola radioterapia della mammella
e del tessuto adiacente possa essere utilizzata, se non vi
sia evidenza della malattia a livello sistemico, al posto
della chirurgia2. Come nel nostro caso, frequentemente
il reperto iniziale è rappresentato da una tumefazione,
talvolta indolente, per cui, tenuto conto della rarità di
questa forma in sede mammaria, la diagnosi è abitualmente stabilita solo dopo l’esame istologico. Nel nostro
caso abbiamo dovuto ricorrere alla quadrantectomia e
alla mastectomia solo per motivi di grandezza della
massa al momento della diagnosi clinica. La presenza
di linfomi a grado alto e intermedio in 5 casi su 5 e l’as-
senza di linfoma a basso grado è in accordo con i risultati di altri studi ove risulta la predominanza di linfomi a
grado alto e intermedio10.
La predominanza del linfoma con fenotipo a cellule B nel nostro studio non è sorprendente e concorda con altri lavori11.
Le nostre pazienti sono state sottoposte a chemioterapia composta da ciclofosfamide, doxorubicina
hidrocloride, vincristina solfato e prednisone. Una
sola paziente con DSCL, sottoposta a chemioterapia
adiuvante, ha presentato progressione della malattia
con scarsa risposta e ora versa in condizioni cliniche
scadenti.
La valutazione sulla chemioterapia è alquanto controversa perché somministrata da taluni solo in presenza di malattia bulky o di elevati livelli di LDH, consigliata da altri in neoadiuvante o dopo chirurgia debulking, con o senza RT per prevenzione. Già Brustein,
più di 10 anni fa, nell’analisi della sopravvivenza libera da malattia e globale a 5 e 10 anni di pazienti con
stadio IE-IIE, sottolineava come la corretta identificazione di fattori prognostici (stadio iniziale, estensione
del tumore, caratteristiche istologiche), poteva consentire la stratificazione dei pazienti in gruppi di rischio
(basso o alto) da trattare con proporzionali programmi
terapeutici più o meno aggressivi12.
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100
100
% di pazienti
Sopravvivenza (%)
Basso grado
50
Intermedio
e alto grado
B
50
AI
BI
A
0
5
0
10
0
Anni
Sopravvivenza (%)
100
M
DB
LF
CM
0
5
4
6
8
10
Anni
Fig. 1. Sopravvivenza correlata alla classificazione del New
Working Formulation. Con le moderne terapie, il 40-50%
dei pazienti con linfomi di grado alto e intermedio hanno
una sopravvivenza a lungo termine, libera da malattia. I
pazienti con linfomi a basso grado sono per la maggior parte incurabili ma hanno una sopravvivenza media tra i 5 e i
10 anni. Questo è il paradosso dei linfomi (da Skeel RT,
Ruppert RD. Handbook of Cancer Chemotherapy. 5ª ed.,
Philadelphia, Lippincott Williams e Wilkins, 1999: 493).
50
2
10
Anni
Fig. 2. La sopravvivenza dei linfomi a cellule di derivazione
B è riportata nella classificazione European American
Lymphoma. I linfomi con “cellule a mantello”, il maltoma e
il “linfoma follicolare” sono inclusi nei linfomi a basso grado. M = maltoma; DB = diffuso a grandi cellule B; LF = linfoma follicolare; CM = cellule a mantello (da Skeel RT,
Ruppert RD. Handbook of Cancer Chemotherapy. 5ª ed.,
Philadelphia, Lippincott Williams e Wilkins, 1999: 495).
Fig. 3. La sopravvivenza nei linfomi a grado intermedio è
riportata dall’International Prognostic Index. B = basso
rischio; BI = rischio basso-intermedio; AI = rischio intermedio-alto; A = alto rischio (da
Skeel RT, Ruppert RD.
Handbook of Cancer Chemotherapy. 5ª ed., Philadelphia,
Lippincott Williams e Wilkins, 1999: 496).
Peraltro, occorre ricordare che la storia naturale
dei LNH primitivi della mammella è di fatto diversa
da quella delle altre sedi extranodali di linfoma, causa la più rapida evoluzione e la peggiore prognosi
(Figg. 1, 2, 3).
Quindi l’approccio terapeutico ritenuto più idoneo consisterebbe in una fase chirurgica il meno
aggressiva possibile, compatibilmente con le dimensioni della tumefazione al momento della diagnosi,
accompagnata eventualmente con la biopsia linfonodale per una certezza diagnostica, seguita da un trattamento sistemico e radioterapia che tenessero conto
di fattori prognostici sfavorevoli, come l’età, la sede di
malattia e le caratterizzazioni istologiche particolarmente aggressive.
Concludendo, le opzioni chirurgica, radioterapica
e chemioterapica possono rappresentare, da sole o in
combinazione – come nei casi da noi descritti – soluzioni ottimali in grado di incidere sulla storia naturale, pur pesante, del linfoma, considerando comunque, data la rarità di questa patologia, che non esistono a tutt’oggi linee guida ben precise per la terapia del
LNH primitivo della mammella.
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Bibliografia
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SCUOLE DI SPECIALIZZAZIONE IN CHIRURGIA TORACICA
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