Valutazione ecografica delle linfoadenopatie cervicali in corso di tiroidite D. Flecca, C. Valentini, A. Francioso, G. Fanelli, L. La Barbera, F. Giovagnorio Dipartimento di Scienze Radiologiche - Università degli Studi “La Sapienza” - Roma Parole chiave: Ecografia; Scopo. Valutazione ecografica dei linfonodi localizzati in corrispondenza delle principali stazioni Tiroiditi; Linfonodi reattivi linfonodali di drenaggio della loggia tiroidea (pretracheale, laterocervicale, paratracheale), in pazienti con tiroidite ecograficamente in atto o silente. e sclerolipomatosi Metodi. Sono stati sottoposti ad esame ecografico del collo 154 pazienti suddivisi in 3 gruppi: gruppo A, 64 pazienti (42%) con sospetto di tiroidite cronica autoimmune in fase attiva; gruppo B, 70 pazienti (45%) con anamnesi di pregressa tiroidite; gruppo C, 20 pazienti (13%) con familiarità per patologia tiroidea. Sono stati inoltre presi in considerazione i valori degli ormoni tiroidei (TSH, FT3, FT4) e i valori degli anticorpi anti-Tireoglobulina e anti-TPO, distinguendo 4 livelli di gravità: normali (I°), poco elevati (II°), elevati (III°) e molto elevati (IV°). Risultati. Nel gruppo A, il 27% presentava valori anticorpali IV° ed ecografia positiva per tiroidite cronica in fase attiva con un coinvolgimento di tipo reattivo delle stazioni linfonodali pretracheali (70%), laterocervicali (59%), e paratracheali (35%). Il restante 15% mostrava valori anticorpali III° e, all’ecografia, il 13% solo interessamento dei linfonodi pretracheali, e nel 2% dei linfonodi laterocervicali. Il 13% sviluppava secondariamente una tiroidite, il 2% risultava affetto da altra patologia. Nel gruppo B tutti (45%) si presentavano con valori anticorpali tra II°-III° e caratteristiche ecografiche tipiche di tiroidite cronica associate ad aumento volumetrico dei linfonodi con aspetto sclerolipomatoso. Nel gruppo C il 9% risultava negativo dal punto di vista clinico-strumentale, mentre il 4% presentava anticorpi nel I°-II° livello, e all’ecografia aumento dei linfonodi paratracheali. Un controllo ecografico a distanza metteva in evidenza una tiroidite. Conclusioni. Il riscontro ecografico di un aumento volumetrico dei linfonodi delle principali stazioni di drenaggio della loggia tiroidea, in particolare dei linfonodi paratracheali, può fornire un contributo importante nella diagnosi di tiroidite, principalmente subacuta e cronica. Sonographic evaluation of cervical lymphadenopathy in patients with thyroiditis Key words: Ultrasound; Purpose. We evaluated the presence of pretracheal, jugular, and paratracheal lymph node enlargeThyroiditis; Lipoplastic and ment at US in patients with occult or chronic thyroiditis in the active phase. Materials and methods. We selected 154 patients for high-resolution sonography and color reactive lymphadenopathy Doppler studies of the neck. Patients were divided into 3 groups. Group A contained 64 patients (42%) suspected of having chronic active thyroiditis. Group B included 70 patients (45%) with clinical histories of thyroiditis, and Group C contained 20 patients (13%) with familial histories of thyroid pathology. We also considered thyroid hormone levels and antibody titers, classifying findings as normal (I°), low-high (II°), high (III°), or very high (IV°). Results. In Group A, 27% of the patients presented antibody titers (IV°) and sonographic characteristics of chronic thyroiditis in the active phase, with reactive enlargement of the pretracheal (70%), jugular (59%), and paratracheal (35%) lymph nodes; 15% had positive antibody titers (III°) and enlargement of only the pretracheal (13%) and jugular (2%) lymph nodes. All of the patients in Group B had positive antibody titers (II°-III°) and sonographic features indicative of chronic thyroiditis, with lipoplastic enlargement of the pretracheal (81%), jugular (63%), or paratracheal (25%) lymph nodes. In Group C, clinical and imaging findings were negative in 9% while 4% had antibody titers (I°-II°) and reactive enlargement of the pretracheal (13%) and jugular (2%) lymph nodes. Conclusion. Ultrasound evidence of cervical lymph node enlargements, especially when the pretracheal nodes are involved, appears to be a very useful sign of subacute or chronic thyroiditis. Introduzione Le tiroiditi, in base al decorso clinico, vengono distinte in forme acute (suppurative o non), subacute (De Querveain, silente e post partum) e croniche (di Hashimoto, di Riedel e linfocitaria). L’eziopatogenesi è riconducibile generalmente a fattori patogeni batterici o virali nelle forma acute e a Giornale Italiano di Ecografia 2006; 9(1): 29-33 meccanismo autoimmunitario nelle forme croniche. L’ecografia ha un ruolo quasi esclusivo nella diagnosi di tiroidite e, unitamente ai dati clinico-laboratoristici, permette una corretta diagnosi in base alle modificazioni ecostrutturali della ghiandola [1-4] e consente di seguirne l’evoluzione in 29 Valutazione ecografica delle linfoadenopatie cervicali in corso di tiroidite relazione alla terapia e al quadro clinico. L’esame ecografico nei pazienti con tiroidite subacuta generalmente evidenzia l’aumento volumetrico dei linfonodi delle stazioni laterocervicali, che presentano le caratteristiche morfostrutturali dei linfonodi reattivi, con aumento volumetrico, conservazione della forma ovalare, ecostruttura ipoecogena ed ilo vascolare ingrandito, anche con aspetto finemente ramificato (pattern vascolare di tipo II al colorDoppler) [5]. Nella casistica da noi raccolta, all’esame ecografico sia i pazienti con tiroidite subacuta e cronica, anche con il solo aumento del titolo anticorpale in assenza di alterazioni strutturali ecograficamente apprezzabili, presentavano il coinvolgimento infiammatorio delle stazioni linfonodali giugulari, pretracheali e paratracheali. Scopo del nostro lavoro è stato quindi dimostrare l’utilità dell’ecografia nel valutare l’associazione tra linfoadenopatie delle principali stazioni di drenaggio della loggia tiroidea e processi flogistici ghiandolari, anche in pazienti con tiroidite ecograficamente silente. Pazienti e metodi Abbiamo esaminato 154 pazienti (139 donne e 15 uomini), di età compresa tra 52 e 73 anni (età media 65 ± 12 anni), suddividendoli in tre gruppi: - gruppo A: 64 pz (42%) con sospetto di tiroidite cronica autoimmune in fase attiva; - gruppo B: 70 pz (45%) con anamnesi di tiroidite pregressa; - gruppo C: 20 pz (13%) con familiarità per patologia tiroidea. La presenza di malattia ed il grado di attività sono stati valutati in base a criteri clinici e laboratoristici consolidati. In particolare abbiamo preso in considerazione i valori degli anticorpi anti-Tireoglobulina e anti-TPO (considerati, se molto elevati, indice specifico di tiroidite in fase attiva) e secondariamente gli ormoni tiroidei (TSH, FT3, FT4). In base ai valori degli anticorpi sono stati distinti 4 livelli di gravità: Iº livello nella norma; IIº livello poco elevati, associati a reperti clinici ed ecografici nella norma; IIIº livello elevati, associato a possibile tiroidite; IVº livello molto elevati, espressione di probabile tiroidite in atto. L’esame ecografico, effettuato con un apparecchio (Aloka Co., LTD mod. IPC 1530; Tokio, Japan), equipaggiato di trasduttore lineare multifrequenza (7.5-13 MHz), con frequenza per l’immagine Doppler di 5-6 MHz, è stato eseguito a paziente supino, con collo in iperestensione, in modo da avere un piano d’appoggio della sonda ottimale per una corretta visualizzazione delle strutture da valutare. E’ stato eseguito uno studio dettagliato, con scansioni trasversali e sagittali della ghiandola tiroidea e delle regioni pretracheale, laterocervicale e paratracheale per la ricerca di un eventuale coinvolgimento linfonodale. Della ghiandola tiroidea sono stati valutati dimensioni, forma, contorni, ecostruttura e vascolarizzazione. I linfonodi sono stati considerati interessati da adenite reattiva nel caso presentassero un diametro longitudinale superiore a 1 cm, rapporto asse maggiore / minore uguale o superiore a 2, conservazione dell’ilo linfonodale, vascolarizzazione di tipo ilare. Per monitorare l’evoluzione del quadro clinico-ecografi30 co, in 30 pazienti (23 del gruppo A e 7 del gruppo C) si sono rese necessarie valutazioni seriate nel tempo (ogni tre mesi per circa 12 mesi): i pazienti sono stati selezionati sulla base del riscontro di interessamento dei linfonodi pretracheali in assenza di alterazioni ecograficamente evidenti del parenchima tiroideo. Risultati Nel gruppo A il 27% dei pazienti (41/64) si presentava con esami di laboratorio alterati, in particolare con valori molto elevati di anticorpi antimicrosomiali (IV° livello) e quadro ormonale di franco ipertiroidismo (FT3 ed FT4 aumentati e TSH notevolmente ridotto). L’esame ecografico standard mostrava un quadro di tiroidite cronica in fase attiva, caratterizzato da una ghiandola di volume aumentato, con margini lobulati ed ecostruttura diffusamente disomogenea per la presenza di micronoduli ipoecogeni. L’integrazione con la metodica color-Doppler evidenziava, inoltre, un incremento diffuso della vascolarizzazione parenchimale. La valutazione dettagliata delle principali stazioni linfonodali del collo mostrava un interessamento pressoché costante dei linfonodi pretracheali (70%), ma anche laterocervicali (59%) e paratracheali (35%); ovviamente per alcuni dei pazienti esaminati è stato possibile riscontrare un aumento volumetrico dei linfonodi in più di una stazione esaminata. Tali linfonodi presentavano le tipiche alterazioni delle linfoadenopatie reattive: morfologia ovoidale con margini regolari, ecostruttura prevalentemente ipoecogena con sottile strato iperecogeno centrale, vascolarizzazione ilare al colorDoppler. Il restante 15% (23/64) dei pazienti appartenenti al gruppo A si presentava con esami di laboratorio caratterizzati da livelli elevati di anticorpi (IIIº livello) ed ormoni tiroidei oscillanti tra limite superiore ed inferiore di normalità senza nessuna evidenza di iper-ipotiroidismo manifesto e senza alcun segno ecografico di coinvolgimento del parenchima tiroideo. Tra questi pazienti, il 13% (20/23) mostrava esclusivamente un coinvolgimento linfonodale, in particolare dei linfonodi pretracheali, che si presentavano di aspetto reattivo. Una valutazione ecografica seriata nel tempo evidenziava alterazioni morfostrutturali a carico della tiroide a distanza di 6-8 mesi, riferibili a tiroidite. Il 2% (3/23) mostrava aumento volumetrico dei soli linfonodi laterocervicali, secondari, verosimilmente, a patologie infiammatorie delle alte vie respiratorie e/o dell’apparato odontostomatologico. Tutti i pazienti del gruppo B (45%) si presentavano con esami di laboratorio caratterizzati da livelli poco elevati o elevati di anticorpi anti-microsomiali (IIº-IIIº livello) e condizione ormonale di ipotiroidismo. Il quadro ecografico era caratteristico di tiroidite cronica; in particolare si evidenziava: riduzione volumetrica della ghiandola, margini polilobati, ecostruttura ipoecogena con evidenza di tralci fibrosi iperecogeni, vascolarizzazione ridotta. Nella totalità dei casi si riscontrava la presenza di linfonodi aumentati di volume, ovalari, con aspetto “a bersaglio” (anello periferico ipoecogeno e nucleo centrale iperecogeno), tipico di involuzione adiposa, in sede pretracheale (81%), laterocervicale (63%) e paratracheale (25%) (Fig. 2,4). Giornale Italiano di Ecografia 2006; 9(1): 29-33 D. Flecca et al Fig. 1. Donna di 53 anni. Nell’immagine si evidenzia un linfonodo giugulare di aspetto reattivo. Il quadro ecografico della ghiandola tiroide era compatibile con la diagnosi di tiroidite cronica in fase attiva. Figure 1. A 53-year-old woman with an oval-shaped lymph node in the jugular chain. US appearance of the thyroid was suggestive of a flare-up of chronic thyroiditis. Fig. 2. Donna di 55 anni con tiroidite di Hashimoto in fase iniziale. L’immagine ecografica mostra la disomogeneità strutturale della ghiandola e la presenza di un linfonodo pretracheale di aspetto reattivo. Figure 2. A 55-year-old woman with early-stage Hashimoto’s thyroiditis. Sonography reveals the inhomogeneous structure of the gland and reactive enlargement of a pretracheal lymph node. Fig. 3. Donna di 59 anni con un linfonodo in sede sottotiroidea destra di aspetto reattivo e tiroide indenne. Il color Doppler mostra una vascolarizzazione prevalentemente periilare. Figure 3. A 59-year-old woman with an oval-shaped lymph node in the right subthyroid region and a normal thyroid. Color Doppler shows vascularization confined mainly to the hilum of the node. Fig. 4. Donna di 58 anni con linfonodo paratracheale di aspetto reattivo e tiroide morfologicamente normale. Dopo 9 mesi la paziente ha sviluppato una tiroidite di Hashimoto. Figure 4. A 58-year-old woman with reactive enlargement of a paratracheal lymph node and a morphologically normal thyroid. Nine months later, the patient developed Hashimoto’s thyroiditis. Fig. 5. Donna di 61 anni con pregressa tiroidite subacuta. L’immagine ecografica mostra un linfonodo iuxtagiugulare in corso di involuzione adiposa. Figure 5. A 61-year-old woman with previous subacute thyroiditis. Sonography reveals fatty infiltration of a jugular lymph node. Fig. 6. Donna di 69 anni. In sede laterocervicale destra si evidenzia un linfonodo ovalare con area iperecogena estesa per più di 2/3 del diametro assiale del linfonodo (involuzione adiposa). La paziente è affetta da tiroidite cronica. Figure 6. A 69-year-old woman with chronic thyroiditis. An oval-shaped lymph node in the left laterocervical chain is characterized by a hyperechoic perihilar area involving more than two thirds of the node (lipoplastic lymphadenopathy). Giornale Italiano di Ecografia 2006; 9(1): 29-33 31 Valutazione ecografica delle linfoadenopatie cervicali in corso di tiroidite Dei 20 pazienti (13%) del gruppo C, il 9% (13/20) risultava negativo dal punto di vista clinico-ecografico. Il restante 4% (7/20) mostrava valori ormonali oscillanti tra i limiti superiori e inferiori e anticorpi da normali a poco elevati (I°-II°), ecograficamente una tiroide nei limiti ed un aumento di tipo reattivo dei soli linfonodi pretracheali. Un controllo ecografico seriato ha dimostrato, a distanza di 9-12 mesi, in questi ultimi soggetti, una tiroidite apprezzabile con l’esame ecografico. Discussioni e conclusioni Le tiroiditi rappresentano un gruppo eterogeneo di condizioni patologiche della tiroide in cui le lesioni anatomiche prevalenti non sono rappresentate solo da fenomeni infiammatori, ma anche da infiltrazione linfocitica o da processi granulomatosi. In base a criteri anatomoclinici si distinguono forme acute, subacute e croniche. La tiroidite acuta, definita anche purulenta o settica, è una malattia, attualmente assai rara, ad eziologia batterica con sintomatologia tipica di una infezione acuta febbrile. All’esame ecografico la tiroide si presenta di dimensioni aumentate, ad ecostruttura disomogenea, con presenza di microraccolte intraparenchimali (ascessi) ed ectasia vascolare. La tiroidite subacuta riconosce un’eziologia virale o autoimmunitaria, come testimoniato dagli elevati titoli anticorpali antiperossidasi e antitireoglobulina, con sviluppo di una flogosi di tipo granulomatoso, caratterizzata dalla presenza di “cellule giganti”. Clinicamente si manifesta come una tumefazione globale e dolorosa della ghiandola con funzionalità tiroidea che, a seconda delle fasi di malattia, varia dall’ipertiroidismo (1-2 mesi), all’ipotiroidismo (3-4 mesi), per poi tornare all’eutiroidismo. La malattia ha generalmente durata di 3-6 mesi, con possibili remissioni e ricadute per 12-18 mesi. L’esame ecografico mostra aree ipoecogene o miste, che variano durante l’evoluzione della malattia [6,7]. Le tiroiditi croniche si distinguono principalmente in tiroidite di Hashimoto e di Riedel. La prima, associata ad ipotiroidismo clinicamente manifesto, è una forma comune frequente nelle donne in postmenopausa ed è dovuta a fattori di tipo autoimmunitario, come testimoniato dagli elevati livelli anticorpali organospecifici. Istologicamente è caratterizzata da accumuli linfocitari e da fibrosi di grado più o meno marcato. Ecograficamente la ghiandola appare di volume ridotto, con profili lobulati, ecostruttura ipoecogena e disomogenea, con presenza di tralci fibrosi nel contesto e piccole aree ipo-anecogene diffuse nel parenchima, inferiori ai 5 mm di diametro (indice specifico di questa forma) secondarie ad accumuli linfocitari [8]. La tiroidite di Riedel o “tiroidite lignea” è una affezione molto rara, ad eziologia non definita, caratterizzata da lesioni infiammatorie croniche, ad evoluzione fibrosclerotica, che coinvolgono oltre al parenchima tiroideo le strutture adiacenti: trachea, esofago, paratiroidi, muscoli del collo ed altri distretti: retroperitoneo, mediastino, dotti biliari, parotidi (fibrosclerosite multifocale). Il processo fibrosclerotico provoca un completo sovvertimento delle strutture anatomiche della tiroide; il tessuto follico- 32 lare è progressivamente sostituito da tralci fibrosi che inglobano isole di epitelio irregolarmente distribuite. Ecograficamente questa forma si manifesta con dimensioni ridotte, margini irregolari, struttura globalmente ipoecogena, con tralci fibrosi e frequente osservazione di noduli e pseudonoduli [9]. L’esame ecografico viene completato dalla valutazione della vascolarizzazione e dallo studio delle stazioni linfonodali tributarie. All’integrazione con color-Doppler la ghiandola presenta un diffuso e anarchico aumento della vascolarizzazione (pattern vascolare di tipo IV), più evidente nella tiroidite cronica di Hashimoto a causa dell’iperstimolazione da aumentati livelli di TSH [10,11]. Oltre alle linfoadenopatie laterocervicali, spesso appaiono interessate altre stazioni di drenaggio della loggia tiroidea, evidenti in particolare nelle forme subacute e croniche. I linfonodi paraistmici sono stazioni di drenaggio dei linfatici ascendenti mediali, mentre i linfonodi pretracheali, paratracheali bilaterali e laterocervicali sono stazioni di drenaggio dei linfatici discendenti [12]. È necessario ricordare che i linfonodi laterocervicali sono localizzazioni nelle forme tumorali aggressive, quali i carcinomi papilliferi [13]. Nella nostra casistica la presenza di linfonodi aumentati di volume, pretracheali, paratracheali e laterocervicali era associata alla presenza di tiroidite cronica (in fase attiva) ecograficamente dimostrabile in circa il 40% dei casi. In particolare, rispetto ad altre casistiche riportate in letteratura, abbiamo osservato l’associazione tra tiroidite cronica e linfadenopatie pretracheali nel 72% dei casi. Tali linfonodi, generalmente di dimensioni paracentimetriche, sono facilmente riconoscibili all’ecografia nelle scansioni longitudinali e si presentano con aspetto di tipo reattivo (Fig. 1,2): morfologia ovoidale con margini regolari, struttura ipoecogena con sottile strato iperecogeno centrale, vascolarizzazione ilare al color-Doppler. In caso di localizzazione posteriore al terzo superiore e/o inferiore del lobo tiroideo la diagnosi differenziale con paratiroidi ipertrofiche si pone in base alla differente vascolarizzazione, unico polo vascolare periferico in sede ilare depone per natura linfonodale (Fig. 3). Più difficile è stata la dimostrazione dei linfonodi sovraistmici, probabilmente in relazione alle minori dimensioni, come già riportato in letteratura [14]. Un dato di notevole interesse che emerge dalla casistica è che circa il 74% dei pazienti con sospetto di tiroidite, sia che fossero completamente asintomatici o che mostrassero alterazione del titolo anticorpale, ma con esame ecografico tiroideo comunque negativo e dimostrazione occasionale di linfonodi laterocervicali, paratracheali e pretracheali, hanno dimostrato nel successivo esame ecografico (9-12 mesi circa), lo sviluppo di una tiroidite apprezzabile anche all’ecografia (Fig. 4). Questa associazione tra adenopatie pretracheali e tiroidite preclinica è difficilmente spiegabile, se non ipotizzando vie di deflusso linfatico preferenziale attivate in specifiche patologie tiroidee, come le autoimmuni, che portano all’interessamento immediato dei linfonodi di questa stazione poi mantenuto indefinitamente nel decorso della malattia. Nel 2% dei pazienti esaminati sono state dimostrate in anamnesi flogosi specifiche delle alte vie respiratorie e/o Giornale Italiano di Ecografia 2006; 9(1): 29-33 D. Flecca et al odontostomatologiche con linfadenopatie laterocervicali senza riferite problematiche tiroidee, né di tipo clinico né ecografico. I linfonodi mostravano alcuni aspetto reattivo, altri aspetto sclerolipomatoso: “aumento dell’iperecogenicità dell’area centrale e del suo diametro assiale oltre un terzo di quello linfonodale, indice questo sicuramente attendibile della deposizione di tessuto adiposo in corrispondenza dell’ilo e pertanto lo si può classificare come lipomatoso (Fig. 5,6) [15]. In conclusione, riteniamo che la dimostrazione di linfoadenopatie nelle principali stazioni di drenaggio della loggia tiroidea costituisca un ulteriore segno semeiologico ecografico di tiroidite, anche in pazienti asintomatici o con tiroidite non ecograficamente apprezzabile. In particolare la presenza di linfonodi pretracheali aumentati di volume, generalmente non presenti in altre patologie tiroidee, delle alte vie respiratorie o odontostomatologiche, fornisce un contributo notevole ai fini della diagnosi di tiroidite, principalmente subacuta e cronica. Giudichiamo, pertanto, opportuno sottoporre a controlli periodici anche i soggetti con reperti clinico-strumentali negativi a carico della tiroide, qualora presentino linfoadenopatie nelle stazioni di drenaggio della ghiandola, poiché a rischio di sviluppare tiroidite. Bibliografia References 1) Solivetti FM, Nasrollah N, Paganini C, De Majo A. Le linfoadenopatie quale indice ecotomografico di tiroidite subacuta: dati preliminari. La Radiologia Medica 1998; 96: 596-598 2) Adams H, Jones NC. Ultrasound apparances of De Quervain thyroiditis. Radiology 1977; 125: 4467-4472 3) Bennedback FN, Hegedus l. The value of ultrasonography in the diagnosis and follow up of subacute thyroiditis. Thyroid 1997; 7: 45-50 4) Blum M, Passalacqua AM, Sackler JP. Sonography of subacute thyroiditis. Radiology 1977; 125: 467-472 5) Giovagnorio F, Caiazzo R, Avitto A. Evaluation of vascular patterns of cervical lymph nodes with power Doppler sonography. 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