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Le proteine della fase acuta nel cavallo atleta.
Monitoraggio in corso di allenamento
Anna Assenza, Francesco Tosto, Francesco Fazio, Stefania Casella,
Vanessa Messina, Giuseppe Piccione
Dipartimento di Scienze Sperimentali e Biotecnologie Applicate - Sezione di Fisiologia applicata ed Etologia comparata
Laboratorio di Fisiologia Comparata dell’Esercizio Fisico Facoltà Medicina Veterinaria, Università degli Studi di Messina
Polo Universitario SS Annunziata, 98168 Messina
RIASSUNTO
Alla luce del crescente interesse per il monitoraggio delle proteine della fase acuta (APP), sia
a scopo clinico che sperimentale, e del più recente dibattito intorno alle possibili analogie fra
risposta all’esercizio fisico e risposta di fase
acuta (APR), gli autori hanno studiato, nel cavallo atleta, le variazioni di fibrinogeno (Fbg), aptoglobina (Hp) e leucociti (WBC) in relazione al
sesso e all’allenamento. Diciassette cavalli di
razza Purosangue Inglese (10 maschi e 7 femmine, di 2 anni di età e peso medio pari a 400 ±
16 kg) sono stati monitorati per 3 mesi, attraverso prelievi di sangue, effettuati a riposo e
sempre alla stessa ora, all’inizio dell’allenamento e successivamente ogni 3 settimane. Sui
campioni di sangue prelevati sono state determinate le concentrazioni di Fbg, Hp e il numero di WBC. L’applicazione dell’ANOVA a due
vie (sesso e allenamento) per misure ripetute
ha evidenziato un significativo effetto dell’allenamento, ma non del sesso, su Fbg e Hp. In particolare, per effetto dell’allenamento, la concentrazione di Fbg è aumentata significativamente
nelle femmine (P <0,005), mentre quella dell’Hp
è aumentata significativamente in entrambi i
sessi (P <0,001). Il numero di WBC non ha mostrato variazioni significative né per il sesso né
per l’allenamento. I risultati ottenuti evidenziano l’influenza dell’allenamento sulle concentrazioni dell’Hp che si conferma, nel cavallo, come
APP moderata, presentando un adattamento all’allenamento che può dare luogo a interessanti speculazioni sul sistema di controllo della risposta infiammatoria nel cavallo atleta.
INTRODUZIONE
Negli ultimi vent’anni è stato notato un crescente interesse nei riguardi dello studio della risposta di fase acuta (acute phase response, APR)
negli animali domestici. L’APR è una reazione fisiologica complessa e altamente organizzata, caratterizzata da modificazioni della concentrazione ematica di alcune glicoproteine epatiche, note come proteine
della fase acuta (acute phase proteins, APP) le cui funzioni biologiche
sono state ampiamente descritte nell’uomo (Kushner e Rzewnicki,
1994; Suffredini et al., 1999) e negli animali domestici (Murata et al.,
2004; Cray et al., 2009; Eckersall e Bell, 2010).
L’APR si manifesta solitamente in seguito a danni tissutali provocati da
infezioni batteriche e virali, da patologie neoplastiche e infiammatorie
(Kushner e Rzewnicki, 1994), come pure da processi infiammatori sperimentalmente indotti (Fagliari et al., 1998; Hultén et al., 2002). Tuttavia, esiste un evidente legame fra APP e stress (Murata, 2007), infatti
eventi stressanti come il trasporto e lo svezzamento possono alterare
l’omeostasi dell’organismo, tanto da indurre quest’ultimo a una reazione simile, in tutto o in parte, all’APR (Arthington et al., 2003; Kim et
al., 2005). In questo contesto, si è sviluppato un notevole dibattito, nella medicina sportiva umana, sulle analogie fra modificazioni ematochimiche dovute all’esercizio fisico e l’APR conseguente a diverse patologie di tipo infiammatorio (Fallon, 2001). Nell’uomo infatti, aumenti delle APP, associati a leucocitosi, sono stati osservati in corso di esercizio
fisico (Fallon, 2000; Bhatti e Shaikh, 2007), anche se il fenomeno non è
ancora stato approfondito e poche ricerche sono state condotte durante allenamento (Fallon et al., 2001).
In medicina equina le APP maggiormente monitorate per valutare stati patologici clinici e sub-clinici sono: la siero amiloide A (SAA), il fibrinogeno (Fbg) e l’aptoglobina (Hp) (Hultén et al., 2002). Tra queste, il
Fbg aumenta la sua concentrazione molto lentamente in seguito a danno tissutale (Jacobsen et al., 2005), mentre la concentrazione plasmatica di Hp aumenta più velocemente, indicando in modo precoce l’inizio
di un processo infiammatorio (Cho e Cho, 2005). Tuttavia, nel cavallo
atleta, l’Hp è stata presa in considerazione più come indicatore di emolisi intravascolare conseguente all’esercizio fisico che come APP (Willet, 1979; Cywinska et al., 2011). Inoltre la variabile sesso, che pur influenza anche nel cavallo alcune APP (Cywinska et al., 2011) e l’entità
della risposta immunitaria aspecifica durante esercizio massimale
(Escribano et al., 2008), è stata poco considerata sia in relazione al ca-
“Articolo ricevuto dal Comitato di Redazione il 16/12/2011 ed accettato per la pubblicazione dopo revisione il 17/04/2012”.
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rico di gara che all’allenamento. Poiché lo studio
delle modificazioni ematiche dell’Hp, del Fbg e dei
leucociti in corso di esercizio può essere utile nella diagnosi di alcune patologie del cavallo (Fagliari
et al., 1998; Hultén et al., 2002), lo scopo del presente lavoro è quello di verificare se e quanto incide una stagione di allenamento sul comportamento dei sopracitati parametri e se tali modificazioni possano essere significativamente influenzate dal sesso dell’animale.
MATERIALI E METODI
L’indagine è stata condotta su 17 cavalli di razza
Purosangue Inglese, 10 maschi e 7 femmine, di età
compresa fra 22 e 24 mesi e peso medio 400 ± 16
kg, provenienti tutti dallo stesso allevamento e
stabulati in box singoli, clinicamente sani e alla loro prima stagione di allenamento. Per tutta la durata della sperimentazione, avvenuta all’inizio della stagione primaverile (marzo-giugno), i cavalli sono stati alimentati con una dieta bilanciata e costante, che teneva conto delle richieste nutrizionali secondo le indicazioni dell’INRA per il cavallo
galoppatore (Martin-Rosset, 1990). L’acqua era disponibile ad libitum. Tutti i soggetti sono stati allenati 6 giorni alla settimana secondo un programma non standardizzato, ma acclarato in letteratura per il galoppatore esordiente (Evans, 1994).
Tutti i cavalli sono stati sottoposti a test di sforzo
standardizzati per il cavallo galoppatore (Caola,
2001) eseguiti poco prima dell’inizio dell’allenamento (T0), al 30°, 60° e 90° giorno. I dati ottenuti dai test sono stati elaborati mediante il software “Polar Horse Trainer” per calcolare le velocità
raggiunte alla concentrazione di lattato ematico di
2 e 4 mmol/l (V2 e V4) e la velocità raggiunta alla
frequenza cardiaca di 200 batt/min (V200). Poiché
il nostro scopo era quello di valutare oggettivamente il tipo di allenamento svolto e verificarne
l’effetto sulla performance dei soggetti in esame,
senza distinzione di sesso e senza dare indicazioni
individuali sui carichi allenanti, tra i parametri di
attitudine fisica abbiamo considerato in particolare la V4, ritenuta l’indice più attendibile degli effetti dell’allenamento sulla capacità aerobica del cavallo (Couroucé et al., 1997). In particolare, abbiamo considerato la differenza (Δ) tra i valori della
V4 fra due test successivi. Tale differenza, infatti,
esprime il miglioramento della performance atletica più del valore assoluto di V4.
Durante il periodo di allenamento, su tutti i soggetti sono stati effettuati prelievi di sangue per venopuntura della giugulare, al mattino, sempre alla
stessa ora (06:30), a riposo (dopo 24 h dall’ultima
sessione di allenamento settimanale) e prima della somministrazione della razione. I prelievi sono
stati eseguiti all’inizio del protocollo sperimentale
e ogni 3 settimane per un periodo di 3 mesi, uti-
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Le proteine della fase acuta nel cavallo atleta. Monitoraggio in corso di allenamento
lizzando per ogni cavallo differenti tipi di provette:
1) con sodio citrato al 3,8% per la determinazione del Fbg 2) con attivatori della coagulazione per
la determinazione dell’Hp e 3) con acido etilendiamino tetraacetico (EDTA) per la conta dei globuli bianchi (WBC). I campioni sono stati immediatamente trasportati in laboratorio, in contenitori refrigerati. Sul sangue intero è stata effettuata la
conta dei WBC con analizzatore automatico (Heco Vet C, SEAC); sul plasma e sul siero degli altri
campioni, previa centrifugazione a 2500 rpm, sono
state determinate, rispettivamente, la concentrazione di Fbg, mediante un coagulometro automatico (Clot 2S, SEAC) e la concentrazione dell’Hp,
mediante tecnica di immunodiffusione in gel radiale (Astra, Italia Srl).
Analisi statistica
Verificata la distribuzione normale dei parametri
studiati (test di Kolmogorov-Smirnov), l’elaborazione statistica dei dati è stata effettuata applicando l’ANOVA a due vie (sesso e allenamento) per
misure ripetute e il test di comparazione multipla
di Bonferroni per valutare le differenze statisticamente significative (P< 0,05) derivate dal confronto fra i valori dei parametri studiati in relazione alle due variabili prese in considerazione.
RISULTATI
La Tabella 1 mostra i valori medi (± ds) della V4
per ciascun test di sforzo effettuato e la differenza media Δ (± ds) dei valori di V4 ottenuti nel corso di due test successivi: Δ1= V4T30 - V4T0; Δ2=
V4T60 - V4T30; Δ3 = V4T90 - V4T60.
In Tabella 2, sono riportati i valori medi (± ds) dei
parametri studiati, espressi nell’unità di misura
convenzionale, unitamente alle significatività statistiche derivate dal confronto fra le due variabili
considerate (sesso e allenamento) nelle diverse
TABELLA 1
Valori medi (± ds) della V4 per ciascun test
di sforzo effettuato e differenza media (Δ) ±
(ds) dei valori di V4 ottenuti durante due test
di sforzo successivi durante il periodo
di allenamento considerato nel protocollo
sperimentale, con campionamenti
effettuati all’inizio dell’allenamento (T0)
e mensilmente, per 3 mesi
Δ (m/min)
Test di Sforzo
V4 (m/min)
T0
350 ± 5,5
Δ1
50 ± 5,3
T30
400 ± 2,5
588 ± 3,3
Δ2
188 ± 4,3
T60
T90
630 ± 3,2
Δ3
42 ± 4,0
Δ1 = V4T30 - V4T0; Δ2 = V4T60 - V4T30; Δ3 = V4T90 - V4T60
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TABELLA 2
Valori medi (± ds) delle concentrazioni di Fbg, Hp e del numero di WBC, espressi
nelle unità di misura convenzionali, unitamente alla significatività statistica,
in cavalli purosangue inglese di 2 anni, divisi per sesso, durante il periodo di allenamento
considerato nel protocollo sperimentale. I campioni di sangue sono stati prelevati all’inizio
dell’esperimento (T0) e successivamente ogni 3 settimane per 3 mesi
Protocollo Sperimentale
Parametro
Fbg (mg/dL)
WBC (103/µl)
Hp (g/L)
M
a
T0
3 Settimana
6a Settimana
9a Settimana
12a Settimana
140,60 ± 28,4
142,00 ± 17,8
139,90 ± 25,4
148,10 ± 22,9
138,10 ± 16,3
a
b
136,60 ± 17,0
F
134,70 ± 23,5
152,40 ± 25,3
126,90 ±11,7
159,10 ± 29,3
M
9,12 ± 1,72
10,27 ± 2,15
9,01 ± 1,19
10,41 ± 1,83
F
10,13 ± 2,08
11,05 ± 2,54
10,76 ± 2,30
10,86 ± 2,05
10,01 ± 1,77
M
1,65 ± 0,51
1,86 ± 0,65
1,75 ± 0,59
2,00 ± 0,38
2,65 ± 0,28 c,d
F
1,85 ± 1,03
1,94 ± 0,72
1,88 ± 0,81
2,10 ± 0,49
2,46 ± 0,65 c,d
9,80 ± 0,95
M = maschi, F = femmine
Significatività: a vs 3a p< 0,005; b vs T0 p< 0,005; c vs T0 p< 0,001; d vs 3a e 6a p< 0,005
condizioni stabilite dal protocollo sperimentale.
L’ANOVA a due vie per misure ripetute ha evidenziato un significativo effetto dell’allenamento,
ma non del sesso, su Fbg e Hp. In particolare, nelle femmine, la concentrazione di Fbg è diminuita
significativamente alla 6a settimana rispetto alla 3a
(P <0,005) ed è significativamente aumentata alla
9a settimana rispetto all’inizio dell’allenamento
(T0) (P<0,005); la concentrazione dell’Hp è invece
aumentata significativamente, in entrambi i sessi,
alla 12a settimana rispetto a T0 e rispetto alla 3a e
6a settimana (P <0,001). Il numero di WBC non ha
mostrato variazioni significative né per il sesso né
per l’allenamento.
La Figura 1 mostra l’andamento dei parametri studiati nei 17 cavalli purosangue, suddivisi in base al
sesso e monitorati durante il periodo di allenamento considerato.
DISCUSSIONE
La APR è una complessa reazione sistemica il cui
scopo è quello di ristabilire l’omeostasi perturbata e accelerare il processo di guarigione (Cray et
al., 2009). Per questo motivo, il monitoraggio delle APP, che sono parte integrante dell’APR, è divenuto importante nella medicina veterinaria non
solo per la diagnosi e la prognosi di processi palesemente infiammatori, ma anche per monitorare
condizioni parafisiologiche come la gravidanza e il
parto (Uchida et al., 1993; Vannucchi et al., 2002)
nonché tutte quelle condizioni di stress che comportano un aumento della loro sintesi epatica e il
relativo incremento a livello circolatorio (Murata
et al., 2004).
Nel cavallo, è stato ampiamente dimostrato il
coinvolgimento del Fbg e dell’Hp nei processi infettivi, infiammatori, nei traumi post-chirurgici e
nelle artriti sperimentalmente indotte (Hultén et
al., 2002; Cohen et al., 2005; Jacobsen et al.,
2005) e, recentemente, è stato accertato il loro
incremento dopo esercizio sopramassimale
(Crisman et al., 2008). La valutazione del Fbg nell’ambito del monitoraggio dell’APR è sicuramente dettata dalla relativa facilità con cui questo parametro può essere misurato (Takizawa e Hobo,
2006) e dalla consolidata standardizzazione delle
tecniche analitiche che ne hanno fatto un parametro di routine nella pratica clinica (Campbell
et al.,1981; Casella et al., 2009). Tuttavia, nel cavallo, l’ampio range fisiologico del Fbg (100-400
mg/dl) (Kaneko et al., 1997; Thrall, 2004) e la sua
lenta risposta in fase acuta (24-72 ore dopo l’insorgenza del fenomeno infiammatorio) rendono
tale proteina una delle meno sensibili fra le APP
(Crisman et al., 2008), anche se può essere utilizzata con successo, insieme alla conta dei WBC,
per la diagnosi e il monitoraggio di diversi processi infiammatori (Giguere et al., 2007). Nella
nostra indagine, le variazioni significative di Fbg
osservate solo nelle femmine (Tabella 2; Figura
1), e comprese nel range fisiologico di specie,
non depongono certamente per uno stato patologico o pre-infiammatorio e sono di difficile interpretazione, in quanto è noto, almeno in alcune specie, che nella femmina le variazioni della
concentrazione del Fbg possono essere influenzate sia direttamente che indirettamente dalle
elevate concentrazioni di progesterone periferico (Gunzel-Apel et al., 1997). Per quanto riguarda i WBC, nella nostra indagine, essi si collocano
nel range medio-alto della specie (6,0-11,0 ×
103/µl) (Rose e Hodgson, 1994) e, in accordo
con i dati presenti in letteratura, non subiscono
variazioni significative, durante il periodo sperimentale. Infatti, nel cavallo Purosangue Inglese, i
leucociti non subiscono variazioni significative
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Significatività:
Fbg: a Vs 3a p<0,005; b Vs T0 p<0,005 (Femmine)
Hp: c Vs T0 p<0,001; d Vs 3a e 6a p>0,005 (Femmine e Maschi)
FIGURA 1 - Andamento del Fibrinogeno, dell’Aptoglobina e del numero di WBC,
espressi nelle unità di misura del Sistema Internazionale (SI) in cavalli purosangue
inglese di 2 anni, divisi per sesso, durante il periodo di allenamento considerato nel
protocollo sperimentale. I campioni di sangue sono stati prelevati all’inizio dell’esperimento (T0) e successivamente ogni 3 settimane per 3 mesi.
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Le proteine della fase acuta nel cavallo atleta. Monitoraggio in corso di allenamento
sia per il numero che per la formula leucocitaria,
che rimangono pressoché invariati prima e dopo
l’allenamento (Rose e Hodgson, 1994). Inoltre, il
fatto che il numero di WBC non abbia subito variazioni significative concorda anche con il loro
comportamento in corso di APR, in cui la loro
reazione è più lenta e meno sensibile rispetto a
quella delle APP (Cray et al., 2009).
Diversamente dai WBC e dal Fbg, la Hp durante
l’APR può aumentare la sua concentrazione nel
cavallo da 1 a 10 volte (Crisman et al., 2008) rispetto al range di riferimento (0,4-1,7 g/L) (Willet,
1979; Jones e Mould, 1984) e in tempi molto più
brevi, classificandosi, così, come una APP moderata. Dalla nostra indagine si evince un aumento della concentrazione dell’Hp già a partire dalla 6a settimana del periodo sperimentale, aumento che diviene statisticamente significativo rispetto alle
condizioni iniziali, sia nei maschi che nelle femmine, nell’ultima settimana di allenamento.
Quest’ultimo ha comportato, nei soggetti in esame, un sostanziale incremento della V4 e quindi
un miglioramento della performance aerobica (Tabella 1) senza determinare fenomeni emolitici o di
accentuata eritrocateresi, come testimoniato dal
significativo incremento del numero di eritrociti e
dalla stabilità della concentrazione emoglobinica
riscontrata, in nostre precedenti indagini, negli
stessi cavalli e nelle medesime condizioni (Assenza et al., 2009).
Nel cavallo trottatore, in seguito all’induzione di
un’artrite asettica, la concentrazione dell’Hp sierica raddoppia, mediamente, rispetto ai valori basali. Tale aumento è probabilmente dovuto al
maggiore rilascio, indotto dal danno tissutale, di
citochine circolanti che a livello epatico stimolano la produzione delle APP, innescando l’APR
(Hultén et al., 2002). Citochine e APP sono pertanto egualmente coinvolte nell’APR sistemica
(May et al., 1992; Gruys et al., 1994). Come si
evince dalla letteratura più recente, l’allenamento,
nel cavallo, sensibilizza i tessuti bersaglio all’azione delle citochine, mantenendo così un ambiente
adeguato al controllo della risposta infiammatoria
(Capomaccio et al., 2011). Di conseguenza, l’aumento significativo della concentrazione sierica di
Hp riscontrato nei nostri soggetti alla fine del periodo sperimentale, potrebbe essere interpretato
come risposta adattativa all’esercizio fisico indotta dall’allenamento, confermando l’ipotesi che, nel
cavallo, il sistema di controllo della risposta infiammatoria presenta, come altri sistemi funzionali, fenomeni di adattamento all’esercizio, rispondendo in maniera efficiente e, forse, addirittura
migliore, rispetto a quanto si verifica, ad esempio,
nell’atleta umano (Capomaccio et al., 2011). I risultati ottenuti dimostrano che il sesso, al contrario dell’allenamento, non influenza direttamente i
parametri considerati e che Fbg e WBC presentano una minore sensibilità ai fenomeni adattativi,
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rispetto alla loro capacità di aggiustamento in risposta all’esercizio acuto (Bhatti e Shaikh, 2007)
o agli stati infiammatori (Hultén et al., 2002). L’Hp
invece, non solo si conferma come APP moderata, ma presenta anche variazioni direttamente riconducibili all’allenamento che possono essere
considerati come adattamenti e dare luogo a interessanti speculazioni sul sistema di controllo
della risposta infiammatoria nel cavallo atleta. Tali adattamenti possono incidere sia nel campo
della medicina sportiva, circa la definizione dei
piani di allenamento che nel campo della medicina ippiatrica, attraverso un miglioramento della
diagnosi differenziale che distingua una APR “fisiologica” dovuta all’esercizio da una APR che
mostri i segni di un evento patologico. È ovvio
che ulteriori indagini dovranno chiarire, in base al
tipo di allenamento, al confronto con eventuali
gruppi di controllo e in relazione ad altre APP ritenute significative nel cavallo, quale sia il limite,
sottile e a volte subdolo, fra risposta adattativa e
valore soglia oltre il quale le variazioni di Hp possano essere indice di stati patologici, clinici o subclinici. Riteniamo pertanto, alla luce delle più recenti acquisizioni che, il monitoraggio delle variazioni delle APP, e dell’Hp in particolare, vada ulteriormente approfondito dal punto di vista della
medicina dello sport del cavallo, potendo così
chiarire quali benefici si possano conseguire con
l’allenamento nell’ambito dell’APR indotta dall’esercizio fisico.
❚ Acute phase proteins in athlete
horse. Monitoring during
exercise training
Parole chiave
Key words
Risposta di fase acuta, proteine della fase acuta, allenamento, cavallo atleta.
Acute phase response, acute phase proteins, training,
athlete horse.
Summary
Recently, both the research and the clinical interest about monitoring acute phase proteins and
response to physical exercise in the horse, have
increased. In this study are reported the variations of fibrinogen (Fbg), haptoglobin (Hp) and
leukocytes (WBC) in relation to training and sex
in athlete horse. Seventeen 2 year-old Thoroughbred horses (10 males and 7 females; average
body weight of 400 ± 16 kg) were monitored for
3 months throughout blood collection at rest, always at the same time, at the beginning of training
and successively every 3 weeks. Fbg, Hp and WBC
were assessed. Two-way ANOVA for repeated
measures (sex and training), showed a significant
effect of training on Fbg and Hp, no effect of sex
was observed. Particularly, due to training, Fbg
concentration increased in females (P<0.005) and
Hp increased both in males and females
(P<0.001). WBC showed no significant variations
in relation to sex and training. These results demonstrated the influence of training on Hp concentration, which confirms itself as moderate
APP and shows an adaptation to training, which
can give rise to interesting speculations on the
control system of the inflammatory response in
athlete horse.
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